Использование новых методов УЗИ для выявления новообразований у собак и кошек: обзор

Новости науки

Anna Carolina Mazeto Ercolin, Alex Silveira Uchôa, Luiz Paulo Nogueira Aires, Diego Rodrigues Gomes, Stefany Tagliatela Tinto, Giovanna Serpa Maciel Feliciano, and Marcus Antônio Rossi Feliciano

Источник: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC10812759/
Перевод: Сергеева Е. С.

 

Введение

Целью данного обзора литературы было представить новые методы визуализации, эластографию и ультразвуковое исследование с контрастным усилением. Мы представили обзор концепций и применения каждого метода исследования неопластических или метастатических опухолей у собак и кошек. Исследования эластографией основаны на эластичности и деформации оцениваемых тканей. Информация, полученная с помощью эластографии, может помочь в обнаружении и дифференциации злокачественных и доброкачественных структур. В описаниях эластографии некоторых органов и тканей в ветеринарной медицине сообщается, что в целом злокачественные опухоли имеют тенденцию быть более жесткими и, следовательно, менее деформируемыми, чем доброкачественные образования или по сравнению со здоровой паренхимой. Ультразвуковое исследование с контрастным усилением основано на внутривенном введении контрастного вещества, состоящего из микропузырьков. Этот метод визуализации дает информацию о перфузии тканей и позволяет исследовать макро- и микроциркуляцию. Исследования различных органов и тканей были проведены на собаках и кошках и выявили склонность злокачественных опухолей к более быстрому прохождению контрастного вещества (время вымывания, пика и вымывания). Эти передовые методы, связанные с другими методами визуализации, могут использоваться в качестве скрининговых тестов и потенциально могут представлять собой альтернативу инвазивным методам отбора проб, необходимым для цитологического и гистопатологического анализа.

 

Ключевые слова: эластография, УЗИ с контрастным усилением, неоплазия, метастазы, кошки, собаки.

 

Введение в эластографию

Эластография — относительно новая ультразвуковая технология, созданная в 1990-х годах [1], которая является неинвазивной и используется для измерения жесткости или эластичности тканей [2]. В качестве диагностических методов используются две основные формы эластографии: статическая эластография и динамическая эластография [2]. Авторы описали статическую эластографию или модальность волны деформации как ручное давление датчика на исследуемую область, сжимающее ткань для измерения относительного смещения ткани. В этом методе эхо-сигналы регистрируются до и после небольшого сжатия ткани с помощью сонографического датчика. После сжатия получается образец линейного эхо-сигнала. Поэтому данные сравниваются с помощью методов взаимной корреляции [3]. Для этого метода можно выполнить качественные и полуколичественные оценки для оценки индекса эластичности путем оценки цветового графика (эластограммы).

Динамическая эластография включает в себя методы эластографии сдвиговой волны. Соноэластография (Fibroscan®, EchoSens, Париж, Франция) включает в себя низкочастотную вибрацию (от 20 Гц до 1000 Гц), применяемую снаружи для создания внутренних вибраций в исследуемой ткани. Это позволяет количественно оценить распространение и скорость поперечных волн (выраженную в килопаскалях — кПа). Этот метод заключается в возбуждении ткани с помощью гармонической вибрации, вызывающей волны низкой частоты и высокой амплитуды. Низкие частоты уменьшают затухание, обеспечивают более глубокое проникновение и предотвращают повреждение соседних тканей [3]. Скорость поперечной волны напрямую связана с жесткостью ткани. Следовательно, чем жестче ткань, тем быстрее распространяется поперечная волна (выше кПа) [4].

Сдвиговолновая эластография оценивает смещение тканей под действием силы, вызванной сфокусированным звуковым лучом высокой интенсивности, создающим поперечные волны [2]. Эти волны проходят через ткань латерально со скоростью от 1 до 10 м/с и быстро ослабляются органическими тканями. Этот метод имеет меньшую вариабельность между наблюдателями по сравнению с ручной компрессионной эластографией [1] и может выполняться с использованием коммерчески доступного оборудования, отличного от Fibroscan®, такого как Acoustic Radiation Force Impulse (ARFI) (Siemens, Мюнхен, Германия) или SuperSonic Shear wave. Imaging (SuperSonic Imaging, Экс-ан-Прованс, Франция) [5]. Эти методы позволяют проводить как качественную оценку с помощью эластограммы, представляющей степень эластичности или жесткости ткани на цветном графике, так и количественную оценку, измеряя скорость поперечной волны. Как и соноэластография, эластичность тканей коррелирует со скоростью распространения звуковых волн, измеряемой в м/с (метрах в секунду) или кПа (килопаскалях), где ткани с более высокой жесткостью демонстрируют более высокие скорости распространения поперечных волн [2]. Эластография сдвиговой волны обеспечивает большее проникновение механических волн, поэтому ожирение и асцит не создают ограничений для этого исследования [6].

В нескольких исследованиях эластография использовалась для оценки фиброза печени у людей в качестве предварительной оценки перед биопсией тканей или для прогнозирования и выявления злокачественных новообразований [5,7], а также для оценки острых и хронических заболеваний почек [8]. В ветеринарной медицине недавние исследования использовали эластографию для оценки предстательной железы [9,10,11], печени [12] и почек у собак и кошек [2,9], а также для оценки фиброза печени [13], лимфатических узлов. узлы [2,14,15,16,17,18,19,20,21,22] и новообразования молочной железы [1,4,23,24,25]. Показано, что эластография является перспективным методом диагностики в оценке и прогнозировании злокачественных новообразований, главным образом, благодаря ее безопасности и малой инвазивности [1].

 

Применимость эластографии

Молочные железы

Опухоль молочной железы широко распространена у собак и может вызвать у животных серьезные последствия [26]. По этой причине ее диагностика и лечение должны быть очень агрессивными и эффективными. Неоплазия молочной железы имеет несколько молекулярных и клинико-патологических сходств с опухолями молочной железы у женщин [27]. По этой причине в нескольких исследованиях были предприняты попытки дифференцировать доброкачественные и злокачественные опухоли молочной железы у собак [1,4].

Исследование эластографии опухолей молочной железы у собак позволило дифференцировать доброкачественные узелки (такие как гиперплазия молочной железы, аденома, фиброаденома и смешанные доброкачественные опухоли) и злокачественные опухоли (такие как тубулярная карцинома, сложная тубулярная сосочковая карцинома, смешанная карцинома, простая солидная карцинома и сложный рак) [1]. В этом исследовании сообщалось, что злокачественные узелки молочной железы были более жесткими и, следовательно, имели более высокую среднюю скорость поперечной волны (3,33 м/с) по сравнению с доброкачественными узлами (1,28 м/с).

Эластография ARFI и другие методы визуализации использовались для исследования 300 образований молочной железы у собак [23]. Авторы сообщили, что скорость поперечной волны выше 2,57 м/с обеспечивает чувствительность 94,7%, специфичность 97,2% и высокую точность обнаружения злокачественных новообразований. Исследователи объяснили, что злокачественные опухоли молочной железы характеризуются высокой жесткостью и высокой скоростью поперечной волны. Они сказали, что это событие можно объяснить стромальной реакцией, вызванной карциномой, и связано с увеличением количества коллагеновых волокон в ткани молочной железы. Аналогичным образом, исследование сдвиговолновой эластографии показало более низкие значения скорости поперечной волны для доброкачественных узлов молочной железы по сравнению с опухолями молочной железы у собак [24]. Однако эти авторы подчеркнули, что некоторые доброкачественные и смешанные злокачественные опухоли могут иметь оссифицированную (более жесткую) или хрящевую ткань (менее жесткую), что может привести к ошибочному диагнозу.

Эластографических исследований с участием домашних кошек мало. Исследование ARFI-эластографии ткани молочной железы двух кошек показало высокую скорость поперечной волны (кошка 1 = 4,07 м/с и кошка 2 = 4,54 м/с и 6,58 м/с). Качественная оценка выявила ригидные и недеформируемые ткани. Эти данные свидетельствуют о наличии злокачественных опухолей молочной железы, подтвержденных гистопатологическим анализом, как тубулярная карцинома и крибриформная карцинома молочной железы [25].

 

Лимфатические узлы

Оценка лимфатических узлов имеет первостепенное значение для определения стадии онкологических больных, поскольку наличие метастатических лимфатических узлов указывает на отрицательный прогноз. Регионарный лимфатический узел является первым дренирующим лимфатическим узлом, и его расположение может оптимизировать успех отбора образцов ткани для гистопатологии или цитологии [28]. Картирование сигнальных лимфатических узлов описано для широкого спектра новообразований, таких как тучные опухоли [29,30,31,32,33] и меланома [29] у собак и опухоли эндометрия у женщин [34].

Диагностику лимфаденопатий обычно проводят с помощью тонкоигольной аспирационной цитологии. Некоторые ограничения этого метода включают (часто) недостаточное количество опухолевых клеток, полученных в образцах, и высокую вероятность загрязнения образцов, приводящего к ложноотрицательным результатам. Ультрасонография в B-режиме является методом визуализации первого выбора, используемым для скрининга метастазов в лимфатических узлах. Однако, как и в случае с цитологией, ультразвуковое исследование имеет некоторые ограничения из-за совпадения результатов доброкачественной воспалительной и неопластической этиологии [14].

Сообщалось, что эластография ARFI более чувствительна и специфична, чем соотношение короткой/длинной оси (оценивается с помощью ультразвука в B-режиме) для обнаружения подмышечных и паховых метастатических лимфатических узлов у сук с неоплазией молочной железы. Метастатические лимфатические узлы сук с опухолями молочной железы были более ригидными, чем реактивные или нормальные лимфатические узлы [15], с точностью обнаружения злокачественных лимфоидных тканей более 95%.

В недавнем исследовании использовалась эластография ARFI для оценки собак с опухолями в области головы или шеи. Было замечено, что нижнечелюстные или медиальные заглоточные регионарные лимфатические узлы демонстрировали более высокие скорости распространения поперечной волны, что указывает на большую жесткость тканей. Эти значения статистически отличались в случаях метастазирования по сравнению с непораженными регионарными лимфатическими узлами [14]. Однако авторы сообщили о низкой диагностической чувствительности, что подтверждает исследования новообразований головы и шеи у людей [16,17], в которых диагностическая чувствительность ARFI-эластографии варьировалась с увеличением количества включенных в оценку лимфатических узлов. Кроме того, внутри лимфатических узлов наблюдались очаговые зоны с более высокой жесткостью по сравнению с общей площадью самого лимфатического узла, что свидетельствует о том, что на ранних стадиях метастатического процесса лимфатический узел не поражается диффузно, что может быть лимитирующим фактором и источник ложноотрицательных результатов при исследовании метастазов [14].

Другое исследование показало, что доброкачественные лимфатические узлы имеют меньшую жесткость, чем злокачественные. Лимфатические узлы были классифицированы в соответствии с показателями жесткости, чтобы различать злокачественные и доброкачественные, хотя в классификации между этими двумя группами наблюдалось совпадение [18]. Оценка показателей жесткости, выполненная полуколичественно с помощью эластограммы, показала высокую чувствительность и специфичность для выявления злокачественных новообразований в лимфатических узлах нижней челюсти у собак с опухолями головы и шеи [19].

Деформационно-волновая эластография способствовала дифференцировке метастатических нижнечелюстных лимфатических узлов. Авторы предложили схему эластографии, основанную на проценте синих областей (жестких областей), при этом в 1-й степени синие области отсутствовали, а в 4-й степени весь лимфатический узел выглядел синим. Метастатические нижнечелюстные лимфатические узлы демонстрировали высокую степень эластографии [20]. Те же авторы предположили связь между эластографией и УЗИ с контрастным усилением для обнаружения метастатических нижнечелюстных лимфатических узлов. Взаимосвязь между различными методами визуализации была также описана в другом исследовании, где параметрами с наибольшей точностью обнаружения злокачественных новообразований в лимфатических узлах нижней челюсти были индекс резистивности (допплеровское УЗИ), размер по короткой оси (УЗИ в В-режиме) и эластичность (эластография). Злокачественные лимфатические узлы имели большие размеры по сравнению с доброкачественными, смешанное васкулярное распределение и более высокие показатели удельного сопротивления, пульсации и эластичности, чем доброкачественные узлы [21].

Использование мультимодальной визуализации было предложено другими авторами для дифференциации злокачественных мезентериальных (лимфома), фиброзных (эозинофильный склерозирующий лимфаденит) и реактивных (реактивная узловая гиперплазия) лимфатических узлов у кошек. Удалось дифференцировать реактивные лимфатические узлы, которые получили более низкие баллы по ультразвуковой классификации и меньшую жесткость при эластографии. Однако лимфатические узлы с лимфомой и лимфаденитом в некоторой степени перекрываются в классификации. Некоторые фиброзированные лимфатические узлы получили более высокие оценки по ультразвуковой классификации и показали большую жесткость при эластографии, как и лимфатические узлы, пораженные лимфомой [22].

 

Селезенка

Опухоли селезенки довольно часто встречаются в клиниках для мелких животных, особенно у собак. Примерно 58% опухолей размером более 1 см по наибольшей оси считаются злокачественными, причем наиболее частой является гемангиосаркома [35]. Однако размер, форма и другие характеристики ультразвукового исследования в B-режиме не позволяют безопасно дифференцировать злокачественные и доброкачественные опухоли, поскольку доброкачественные и злокачественные новообразования часто имеют очень схожую эхотекстуру и структуру эхогенности [36]. В этих случаях эластография может способствовать выявлению неопластических поражений и преодолению ограничений B-режима, выступая дополнительным инструментом при исследовании онкологических больных путем оценки ригидности тканей.

Компрессионную эластографию использовали для дифференциации злокачественных и доброкачественных гипоэхогенных образований селезенки шириной менее 4 см на основании индекса эластичности и величины жесткости. Злокачественные поражения имели коэффициент эластичности, равный или превышающий 1,5, и значения жесткости более 70% [37]. Эти авторы объяснили, что значение жесткости рассчитывается как процент поражения, кодируемого как ригидное, тогда как индекс эластичности может быть рассчитан как соотношение площади нормальной паренхимы и соответствующей площади всего поражения с учетом оценки области одинакового размера и глубины.

Исследование, оценивающее 37 селезенок пациентов с узлами селезенки, показало, что злокачественные узлы имеют более высокую скорость поперечной волны по сравнению с доброкачественными, что указывает на то, что злокачественные образования более жесткие [36]. Эта характеристика продемонстрировала, что сдвиговолновая эластография обеспечивает точность обнаружения злокачественных узлов селезенки на 97% (что считается превосходящим передовые методы визуализации, такие как магнитно-резонансная томография). Авторы сообщили, что скорость поперечной волны более 2,6 м/с указывает на злокачественность поражений селезенки с чувствительностью 95%, специфичностью 100% и точностью 97%. Примеры эластографических изображений узлов селезенки можно увидеть на рисунках 1 и 2.

Рисунок 1

Рисунок 1
Изображение доброкачественного образования селезенки (гематомы) у собаки: (А1, А2) В-режим поражения селезенки со смешанной и неоднородной эхогенностью; (B) Эластография гематомы с помощью акусто-радиационного импульса (ARFI), демонстрирующая оттенки и значения скорости сдвига, указывающие на снижение ригидности и доброкачественности. Желтая звездочка указывает на поражение.

 

Рисунок 2

Рисунок 2
Изображение злокачественного поражения селезенки (гемангиосаркомы) у собаки: (А) В-режим поражения селезенки со смешанной и неоднородной эхогенностью; (B) Эластография гемангиосаркомы с использованием акустического радиационного импульса (ARFI), демонстрирующая оттенки и значения скорости сдвига, указывающие на повышенную ригидность и злокачественность. Желтая звездочка указывает на поражение.

 

Новообразования кожи

Ткани кожи, как и другие ткани и органы, описанные ранее, выигрывают от объединения различных методов визуализации, таких как B-режим, энергетическая допплерография и эластография, что способствует повышению специфичности оценок [38].

Компрессионная эластография позволила дифференцировать некоторые кожные узелки, такие как мастоцитома и доброкачественные фолликулярные опухоли. Они продемонстрировали самые высокие показатели эластичности среди неопластических узелков. Кальцифицированные и неваскуляризированные узелки имели более высокие показатели эластичности, и наблюдалась отрицательная корреляция между продольным диаметром кожных узлов и качественными эластографическими параметрами [39].

Эластография ARFI ассоциировала злокачественные кожные и подкожные поражения с недеформируемыми тканями и скоростью поперечной волны>3,52 м/с [38]. Аналогичным образом, в другом исследовании сравнили липомы и злокачественные опухоли кожи и приписали более высокий показатель жесткости злокачественным поражениям [40].

 

Печень

Ультразвуковое исследование в B-режиме является методом первого выбора для оценки состояния печени у собак и кошек из-за его преимуществ, заключающихся в том, что он является неинвазивным, быстрым и дешевым методом с высокой чувствительностью для обнаружения узловых или кистозных поражений [12]. Те же авторы отметили, что корреляция результатов ультразвукового исследования с лабораторными исследованиями (такими как цитология или гистопатология) обязательна для определения значимости результатов визуализации или для подтверждения диагноза опухолевых поражений и определения типа опухолевых клеток. Таким образом, эластография может предоставить важную информацию, помогая дифференцировать опухолевую ткань и нормальную паренхиму печени.

Поражения печени подвергались качественной оценке с использованием эластограммы, где области синего цвета представляли собой твердые ткани, зеленые пятна были промежуточными, а области красного цвета соответствовали мягким тканям. Злокачественные поражения печени были представлены синим цветом, что указывает на ригидность тканей. Кроме того, средняя интенсивность цветов эластограммы была выше при злокачественных опухолях [41].

Эластография может представлять некоторые ограничения для оценки состояния печени, поскольку высокочастотные датчики не способны вызвать адекватную деформацию тканей в более глубоких областях печени. Оценка более глубоких поражений или поражений у собак с глубокой грудью или крупных пород ограничена [41].

 

Простата и семенники

Ультразвук в различных его модальностях (например, B-режим и допплерография) имеет ограничения в дифференциации поражений предстательной железы и семенников, поскольку дает неспецифическую информацию об этих поражениях [9]. Таким образом, эластография представляется перспективным методом, дающим дополнительную информацию для различения различных типов поражений простаты и семенников собак и кошек или позволяющим определить область поражения для пункции и забора материала.

Исследование собак оценивало однородность их тканей, способность к деформации и скорость поперечной волны и показало, что скорость поперечной волны была значительно выше при изменениях простаты по сравнению с нормальной тканью предстательной железы [10]. Те же авторы предположили, что скорость более 2,35 м/с потенциально связана со злокачественными поражениями.

Исследования, включающие эластографическую оценку состояния предстательной железы и семенников у домашних кошек, редки. Описания нормальных эластографических параметров простаты и семенников кошек также могут способствовать дифференциации доброкачественных и злокачественных опухолей, поскольку злокачественные опухоли обычно характеризуются как ригидные и с высокими скоростями поперечной волны [42].

Исследование с участием здоровых кошек позволило выявить эластографические особенности у этого вида по сравнению с собаками [42]. В семенниках исследованных животных наблюдались более высокие скорости поперечных волн, чем у собак. Этот факт, вероятно, может быть оправдан большим количеством фиброзной ткани в семенниках собак.

В новаторском исследовании, включавшем оценку 18 собак с заболеваниями семенников с помощью эластографии ARFI, неопластические, воспалительные и дегенеративные поражения паренхимы семенников были классифицированы как недеформируемые и гетерогенные, в то время как нормальные семенники были однородными и недеформируемыми при качественной оценке [43]. При количественной оценке авторы продемонстрировали, что скорости поперечной волны неопластических семенников составляли 3,32 ± 0,65 м/с, 2,99 ± 0,07 и 2,73 ± 0,37 для интерстициально-клеточных опухолей, сертолиомы и лейдигомы соответственно. В другом исследовании тех же авторов [11] при оценке семенников здоровых собак референтные значения скорости поперечной волны, найденные для пожилых и молодых пациентов, составили 1,23 м/с и 1,28 м/с у молодых пациентов (до 1 года).

 

Применимость CEUS

Репродуктивный тракт самцов

Существует несколько исследований, описывающих использование ультразвука с контрастным усилением для оценки репродуктивных путей у самцов. В исследовании описаны ультразвуковые аспекты различных опухолей семенников с помощью CEUS [45]. Эти авторы заметили, что во многих случаях семенники с интерстициально-клеточными опухолями имеют неоднородный характер усиления с очаговыми гиперэхогенными поражениями. В том же исследовании сообщалось, что семенники с семиномой имеют гомогенный гиперэхогенный признак, персистирующие внутриопухолевые сосуды и изо- или гипоэхогенную паренхиму. Другие результаты описывают опухоли Сертоли как неоднородные, с очаговыми гиперэхогенными гомогенными или гетерогенными поражениями и гиперэхогенным периферическим краем. В целом, это исследование показало, что неоднородные семенники с гиперэхогенными поражениями связаны со злокачественными новообразованиями, с чувствительностью 87% и 100% положительной прогностической ценностью.

В другом исследовании оценивались опухоли семенников у собак, не получавших седативных препаратов, и сообщалось, что опухоли интерстициальных клеток были гиперэхогенными, гомогенными или неоднородными, с периферическим гиперэхогенным краем и выраженными внутриопухолевыми сосудами [46].

Сообщалось о небольших различиях в характере васкуляризации различных опухолей семенников у собак; таким образом, поощрялось использование различных методов визуализации. CEUS был связан с цветным или энергетическим допплеровским ультразвуковым исследованием, что позволяло исследовать внутри- или околопораженные артерии [48].

Ультразвуковое исследование предстательной железы с контрастным усилением ранее использовалось для оценки кинетики сосудистой перфузии. Авторы сообщили, что злокачественные заболевания простаты имеют более высокий процент пиковой интенсивности и более длительное время достижения пика по сравнению с нормальными собаками или собаками с доброкачественными заболеваниями простаты [52].

Другие авторы обнаружили, что показатели перфузии при злокачественных заболеваниях предстательной железы отличаются от показателей у нормальных собак. Аденокарциномы имели более высокий процент пиковой интенсивности: в среднем 23,7% и среднее время достижения пика 26,9 с. Значения для лейомиосаркомы были ниже, чем у нормальных собак, с процентом пиковой интенсивности 14,1% и временем достижения пика 41,3 с [53].

 

Молочные железы

Физиологические изменения перфузии, размера и ультразвукового исследования молочных желез во время эстрального цикла были исследованы у сук и представляют собой основу для выявления патологий молочных желез [50]. По данным этого исследования, во время диэструса все молочные железы увеличивались в толщине и были представлены как гетерогенные (УЗИ в В-режиме) с неоднородным характером усиления (CEUS). Авторы отметили, что в абдоминально-краниальных молочных железах наблюдается увеличение среднего времени прохождения между течкой и поздним диэструсом и уменьшение между концом диэструса и анэструсом. Еще одним открытием было то, что паховые молочные железы имели более высокий пик во время анэструса по сравнению с течкой.

В исследовании сравнивались передовые методы ультразвукового исследования для оценки неоплазии молочной железы, оценивая 300 узлов у собак [23]. В нем говорилось, что CEUS может анализировать опухолевую макро- и микроциркуляцию (не коррелирует со злокачественными новообразованиями) и обнаружил чувствительность 80% и низкую специфичность (16%) для обнаружения злокачественных новообразований.

CEUS позволил дифференцировать и стадировать рак молочной железы у сук [54]. Авторы обнаружили, что время вымывания и время достижения пика были ниже 7,5 с и 13,5 с соответственно, что указывало на сложный рак (чувствительность 62% и специфичность 60%). Аналогичным образом, в этом исследовании карциномы молочной железы 1 степени показали низкие значения времени перфузии. Еще одним важным фактором было то, что увеличенное время перфузии (промывка > 6,5 с, время достижения пика > 12,5 с и вымывание > 64,5 с) указывает на карциномы 2 или 3 степени с чувствительностью 68% и специфичностью 62%.

Опухоли молочной железы часто могут метастазировать в регионарные лимфатические узлы, поскольку эти лимфатические узлы действуют как фильтры для распространения опухолевых клеток [26]. Ультразвук с контрастным усилением может помочь в обнаружении метастатических лимфатических узлов и идентификации сторожевых лимфатических узлов, предоставляя важную информацию для прогноза и лечения.

 

Почки и мочевой пузырь

В почках наблюдается трехфазное усиление контраста, состоящее из ранней артериальной фазы, в которой происходит быстрое усиление контраста за счет артериального кровоснабжения, за которой следует кортикальная фаза, характеризующаяся интенсивным и равномерным усилением почечной паренхимы, и медуллярная фаза. когда пирамиды постепенно поглощают контраст, пока не станут изохогенными с корой [51,55].

Различные типы опухолей почки имели специфические характеристики при оценке с помощью CEUS [56]. Эти авторы сообщили, что почечные карциномы представляют собой крупные извилистые артерии с ранним усилением контраста по сравнению с нормальной почечной паренхимой. Для сравнения, в том же исследовании гистиоцитарные саркомы и лимфомы были менее васкуляризированы, с меньшими артериями и ранним вымыванием во время кортикомедуллярной фазы.

В кортикомедуллярной фазе (поздней) карциномы почек имеют гомо- или гетерогенный характер изо- или гипоэхогенного усиления с прогрессирующим вымыванием. Метастазы гемангиосаркомы не сопровождались усилением контраста ни в одной фазе (ни артериальной, ни кортикомедуллярной). Помимо некоторых особенностей каждого типа опухоли, среди злокачественных и доброкачественных опухолей наблюдались некоторые совпадения результатов [56].

 

В мочевом пузыре, оцененном с помощью CEUS, более быстрое время прохождения (промывание, пик и вымывание) было связано со злокачественными поражениями по сравнению с воспалительными поражениями [57].

Другие авторы указали, что нечеткие границы опухоли и плохая дифференциация опухоли от прилегающей здоровой ткани при наличии васкуляризированной стенки мочевого пузыря могут быть связаны с инфильтративными опухолями. Кроме того, с опухолями были связаны гомо- или гетерогенные паттерны гиперусиления [58].

 

Лимфатические узлы

Периферические лимфатические узлы оценивались с помощью CEUS и энергетического допплера. CEUS смог обнаружить в два раза больше кровеносных сосудов, чем исследование энергетического допплера. В лимфатических узлах наблюдалось смещение внутригрудных сосудов, неоваскуляризация и потеря гиперэхогенного обода. Большинство лимфатических узлов имели перфузию от умеренной до хорошей с гомогенной перфузией [59].

Другое исследование способствовало объединению различных методов визуализации для выявления метастазов в лимфатических узлах нижней челюсти. CEUS было связано с деформационной эластографией. Дефекты контрастного наполнения, обнаруженные с помощью CEUS, и высокий индекс эластичности (жесткости), полученный с помощью компрессионной эластографии, свидетельствовали о узловых метастазах [20].

 

Селезенка

В исследовании изучались очаговые поражения селезенки с помощью CEUS, и сообщалось, что гипоэхогенное поражение во время промывания, связанное с извилистыми сосудами, указывает на злокачественное новообразование (рис. 3). Между тем, доброкачественные поражения имели характер перфузии, аналогичный таковому в прилегающей паренхиме селезенки. В том же исследовании было обнаружено, что гемангиосаркома представляла собой большую массу без перфузии на любой фазе, окруженную гиперваскулярной паренхимой селезенки. Лимфосаркома характеризовалась более быстрым достижением пика и ранним вымыванием с сотовым усилением во время вымывания [60].

 

Рисунок 3

Рисунок 3
Изображение злокачественного поражения селезенки у собаки: (A1, B1) изображение поражения селезенки в B-режиме со смешанной и неоднородной эхогенностью; (A2) Изображение ультразвукового исследования с контрастным усилением (CEUS) до заполнения контрастом; (B2) гипоинтенсивное поражение селезенки во время вымывания контраста, что указывает на признаки злокачественности. Желтая звездочка указывает на поражение.

 

Для сравнения, другие авторы подтвердили, что дифференциация доброкачественных и злокачественных поражений селезенки должна основываться на извилистости сосудов, а не на эхогенности или стойкой гипоперфузии. Кроме того, гипоперфузия, сохраняющаяся на всех этапах контрастирования, может указывать на злокачественность с чувствительностью 40%, специфичностью 80% и точностью 71% [61].

 

Желудочно-кишечный тракт

Неоплазия желудка у собак может быть охарактеризована с помощью УЗИ в В-режиме как сильное утолщение стенки желудка (более 1,2 см), выраженная потеря слоев стенки и вовлечение прилегающих структур (т. е. регионарная лимфаденомегалия и стеатиты) [62]. Другие авторы отмечали, что очаговая толщина стенки желудка с потерей нормального слоя стенки может указывать на новообразования желудка [63]. Эти особенности (в значительно меньшей степени) могут наблюдаться при воспалительных состояниях, за исключением поражения лимфатических узлов и стеатита [62].

Могут быть некоторые различия в симметрии утолщения стенки желудка или эхогенности стенки желудка среди аденокарциномы желудка и лимфомы, но, как правило, результаты УЗИ в B-режиме могут быть неспецифичными для различения различных опухолей желудка [64]. По этой причине УЗИ с контрастным усилением является многообещающим методом, который может помочь заполнить этот пробел, предоставляя дополнительную информацию для дифференциации новообразований желудка.

Злокачественные опухоли желудка вымываются быстрее, чем гастрит. Ультразвук в B-режиме и CEUS позволили различать злокачественные и доброкачественные заболевания желудка, но дифференциация между несколькими гистотипами опухолей по-прежнему зависит от цитологических или гистопатологических исследований [62].

В кишечнике собак наиболее распространенными опухолями являются карцинома, лимфома, лейомиома и лейомиосаркома [64]. Не было различий в характере перфузии между лимфомой и хронической воспалительной энтеропатией или между лимфомой и контрольной группой у собак [65].

У кошек алиментарные лимфомы наряду с аденокарциномой и тучноклеточными опухолями являются наиболее распространенными злокачественными неоплазиями желудочно-кишечного тракта [64]. CEUS и УЗИ в B-режиме использовались для дифференциации лимфомы, гастрита и нормального желудка у кошек. Были обнаружены перекрывающиеся результаты между воспалением и лимфомой низкой степени злокачественности как при CEUS, так и при ультразвуковом исследовании в B-режиме. Лимфома высокой степени злокачественности имела четко определенные характеристики, такие как более толстые стенки желудка с плохой четкостью слоев, выраженный характер контрастного усиления, регионарная лимфаденопатия и локальный стеатит [66].

 

Печень и желчевыводящая система

В печени собак исследование гепатоцеллюлярной карциномы с помощью CEUS выявило некоторые различия в опухолевой картине (т. е. усиление контрастности) в зависимости от уровня клеточной дифференцировки. Размер опухоли мало влиял на характер усиления как во время промывания, так и во время вымывания [67].

В печени можно выделить три различные фазы усиления. Артериальная фаза начинается после инъекции контрастного вещества и предоставляет информацию об артериальном кровоснабжении данного поражения. Фаза воротной вены представляет собой диффузное и максимальное контрастирование печеночной паренхимы, а поздняя фаза отмечает снижение контрастирования до полного выведения контраста из кровообращения [68].

Различные типы опухолей печени могут иметь различную картину контрастного усиления. По этой причине для подтверждения диагноза важны цитология и гистопатология. Большинство сарком не имели усиления во время промывания. При метастазах наблюдалось гиперусиление во время промывания и гипоусиление во время вымывания [69]. Это указывает на более низкое портальное снабжение или меньший объем крови в этих метастатических поражениях по сравнению с паренхимой печени [70]. Высокодифференцированная гепатоцеллюлярная карцинома характеризовалась гомогенным гиперусилением во время артериальной фазы и гомогенным вымыванием [67].

Было обнаружено совпадение качественных результатов с CEUS для различных типов гепатобилиарной неоплазии у кошек. Во время пика аденома желчных протоков, карцинома желчных протоков и гепатоцеллюлярная карцинома имели значительные различия в эхогенности (гипо- или гиперусиление) по сравнению с нормальной паренхимой печени. Некоторые аденомы желчных протоков имели неоднородное гиперувеличение во время промывания (характеристика злокачественных опухолей у собак). Не было различий в вымывании между аденомой и аденокарциномой желчных протоков [69].

Аденомы, карциномы желчных протоков и гепатоцеллюлярная карцинома имели сходные характеристики во время промывания и вымывания у кошек [71].

Образование печени у кошки, диагностированное как гемангиосаркома (гистопатология), не было выявлено при УЗИ в В-режиме. Однако CEUS смог обнаружить гипоэхогенное образование во время пика контраста и портальной фазы [72].

Ультразвуковое исследование с контрастным усилением позволило увеличить дифференциацию печеночных узелков и нормальной печеночной паренхимы. Также наблюдалась более высокая способность обнаруживать злокачественные узелки по сравнению с УЗИ в B-режиме. Доброкачественные узелки были менее заметными, и после контрастного усиления не было обнаружено дополнительных узлов [73]. Пример можно увидеть на рисунке 4.

 

Рисунок 4

Рисунок 4
Изображение доброкачественного поражения печени у собаки: (A1) поражение до заполнения контрастом — промывание; (A2, B2) Изображение гиперэхогенного поражения печени в B-режиме; и (B1) гомогенное и гиперэхогенное поражение печени по данным УЗИ с контрастным усилением (CEUS) в фазе пикового усиления. Желтая звездочка указывает на поражение.

 

Гипоэхогенные узелки, обнаруженные в печеночной паренхиме во время пика контрастирования, весьма наводили на мысль о злокачественности [73,74].

 

Надпочечники

Ультразвуковые исследования с контрастным усилением оценили неоплазию надпочечников и установили параметры дифференциации аденомы, аденокарциномы и феохромоцитомы [75,76,77,78]. Злокачественные опухоли надпочечников имели гетерогенный характер контрастного усиления. Карцинома и феохромоцитома имели меньший региональный объем крови по сравнению с аденомой. Аденокарцинома представляла собой извилистые питающие сосуды во время артериальной и венозной фаз [75].

Среднее время прохождения (для контраста) было значительно ниже для злокачественных неоплазий, чем для аденом [75]. Феохромоцитома имела более быстрое время достижения пика и более короткое среднее время прохождения, чем аденома и аденокарцинома, а также больший наклон вверх и вниз, чем аденокарцинома [76].

Уровень усиления в сочетании с васкуляризацией позволил дифференцировать злокачественные опухоли надпочечников (аденокарциному и феохромоцитому) и доброкачественные опухоли надпочечников (адренокортикальная аденома) со 100% чувствительностью, 80% специфичностью и точностью 91,7% [77].

По мнению других авторов, модели вымывания или перфузии могут использоваться для дифференциации злокачественной и доброкачественной этиологии. Кроме того, между этими выводами было некоторое совпадение. Аденомы, аденокарциномы и феохромоцитома имели сходные характеристики, такие как внутриочаговая микроциркуляция и области гипоперфузии. Таким образом, цитология и гистопатология являются золотыми стандартными методами подтверждения диагноза [78].

 

Поджелудочная железа

Ультразвуковое исследование с контрастным усилением использовалось для исследования неоплазии поджелудочной железы собак. Этот метод визуализации позволил дифференцировать аденокарциномы, инсулиномы и доброкачественные узелки. Аденокарциномы демонстрировали гипоэхогенное контрастное усиление [79,80] и гипоперфузию [80], тогда как инсулиномы были представлены как солидные поражения с гомогенным и гиперэхогенным контрастным усилением [80] и равномерной гиперперфузией [80].

Для сравнения: узловая гиперплазия была изоатентирована по отношению к окружающей паренхиме поджелудочной железы, тогда как кистозные образования не имели контрастного усиления [80].

Исследование с тремя собаками показало повышенную заметность и лучшую дифференциацию узлов поджелудочной железы (инсулиномы) после инъекции контраста. Характер усиления был очень вариабельным среди оцениваемых животных [81]. CEUS способствовал обнаружению узлов поджелудочной железы (инсулиномы), которые не были обнаружены при УЗИ в B-режиме [82].

Ультразвуковое исследование с контрастным усилением доброкачественных и злокачественных узлов поджелудочной железы у кошек показало, что узловая гиперплазия представлена в виде небольших гипоэхогенных узлов, изоэхогенных окружающей паренхиме поджелудочной железы, без фазы вымывания. Кисты были анэхогенными, с тонкими слоями и акустическим усилением при УЗИ в В-режиме. Эти структуры не улучшились при использовании CEUS. Другие доброкачественные образования были похожи на псевдокисты, без внутриочаговой васкуляризации. Псевдокистоподобные поражения с внутриочаговой васкуляризацией были классифицированы как аденокарциномы. Аденокарциномы и лимфомы представляли собой крупные узелки со смешанной эхогенностью и паттернами гипер- или гипоусиления [83]. В том же исследовании было доказано, что ультразвук с контрастным усилением чувствителен и специфичен для дифференциации узловой гиперплазии (100 и 94%), аденокарциномы (85 и 77%) и других доброкачественных образований (70 и 93%). Однако этот метод визуализации не позволил дифференцировать лимфому. Авторы пришли к выводу, что сочетание УЗИ в В-режиме и CEUS может повысить точность определения этиологии очаговых поражений поджелудочной железы у кошек. Однако цитология и гистопатология имеют первостепенное значение для подтверждения диагноза.

 

Выводы

Эластография и ультразвуковое исследование с контрастным усилением предоставляют важные данные о дифференциации доброкачественных и злокачественных опухолей у собак и кошек. Эти неинвазивные методы визуализации безопасны и могут быть легко применены на животных без седативных препаратов, что представляет собой интересные методы исследования неоплазий и метастазов в различных тканях и органах. Их эффективность может быть повышена за счет сочетания с другими методами визуализации, такими как B-режим или допплерография. Цитология и гистопатология являются золотым стандартом для классификации доброкачественных и злокачественных узлов и образований и определения клеточного типа данного новообразования. Однако они требуют инвазивных методов отбора проб тканей, таких как тонкоигольная аспирация или биопсия. Таким образом, эластография и CEUS, а также другие методы визуализации могут использоваться в качестве скрининговых тестов и потенциально могут представлять собой альтернативу этим инвазивным методам отбора проб.

 

References

  1. Feliciano M.A.R., Maronezi M.C., Pavan L., Castanheira T.L., Simões A.P., Carvalho C., Canola J.C., Vicente W.R. ARFI elastography as a complementary diagnostic method for mammary neoplasia in female dogs—Preliminary results. J. Small Anim. Pract. 2014;55:504–508. doi: 10.1111/jsap.12256.
  2. Appleby R.B., Vaden S.L., Monteith G., Seiler G.S. Shear wave elastography evaluation of cats with chronic kidney disease. Vet. Radiol. Ultrasound. 2023;64:330–336. doi: 10.1111/vru.13184.
  3. Maronezi M.C., Feliciano M.A.R., Vicente W.R.R. Elastografia e Ultrassonografia contrastada. In: Feliciano M.A.R., Assis A.R., Vicente W.R.R., editors. Ultrassonografia em Cães e Gatos. 1st ed. MedVet; São Paulo, Brazil: 2019. pp. 33–56.
  4. Massimini M., Della Salda L., Di Francesco L., Contri A. Strain and Shear-Wave Elastography and Their Relationship to Histopathological Features of Canine Mammary Nodular Lesions. Vet. Sci. 2022;9:506. doi: 10.3390/vetsci9090506.
  5. Sporea I., Bota S., Jurchis A., Sirli R., Gradinaru-Tascau O., Popescu A., Ratiu I., Szilaski M. Acoustic Radiation force impulse and supersonic shear imaging versus transient elastography for liver fibrosis assessment. Ultrasound Med. Biol. 2013;39:1933–1941. doi: 10.1016/j.ultrasmedbio.2013.05.003.
  6. Carvalho C.F., Cintra T.C.F., Chammas M.C. Elastography: Principles and considerations for clinical research in veterinary medicine. J. Vet. Med. Anim. Health. 2015;7:99–110. doi: 10.5897/JVMAH2014.0344.
  7. Boozari B., Potthoff A., Mederacke I., Hahn A., Reising A., Rifai K., Wedemeyer H., Bahr M., Kubicka S., Manns M., et al. Evaluation of sound speed for detection of liver fibrosis. Prospective comparison with transient elastography and histology. J. Ultrasound Med. 2010;29:1581–1588. doi: 10.7863/jum.2010.29.11.1581.
  8. Menzilcioglu M.S., Duymus M., Citil S., Avcu S., Gungor G., Sahin T., Boysan S.N., Altunoren O., Sarica A. Strain wave elastography for evaluation of renal parenchyma in chronic kidney disease. Br. J. Radiol. 2015;88:20140714. doi: 10.1259/bjr.20140714.
  9. Domoslawska A., Zdunczyk S., Jurczak A., Janowski T. Elastography as a diagnostic tool in the prostate tumour detection in Labrador retriever. Andrologia. 2018;50:e13139. doi: 10.1111/and.13139.
  10. Cintra C.A., Feliciano M.A.R., Santos V.J.C., Maronezi M.C., Cruz I.K., Gasser B., Silva P., Crivellenti L.Z., Uscategui R.A.R. Applicability of ARFI elastography on the evaluation of canine prostatic alterations detected by B-mode and Doppler ultrasonography. Arq. Bras. Med. Veterinária Zootec. 2020;72:2135–2140. doi: 10.1590/1678-4162-12116.
  11. Feliciano M.A.R., Maronezi M.C., Simões A.P.R., Uscategui R.R., Maciel G.S., Carvalho C.F., Canola J.C., Vicente W.R.R. Acoustic radiation force impulse elastography of prostate and testes of healthy dogs: Preliminary results. J. Small Anim. Pract. 2015;56:320–324. doi: 10.1111/jsap.12323.
  12. Assawarachan S.N., Chuchalermporn P., Maneesaay P., Thengchaisri N. Evaluation of hepatobiliary ultrasound scores in healthy dogs and dogs with liver diseases. Vet. World. 2019;12:1266–1272. doi: 10.14202/vetworld.2019.1266-1272.
  13. Tamura M., Ohta H., Shimbo G., Osuga T., Sasaki N., Morishita K., Kagawa Y., Takiguchi M. Usefulness of noninvasive shear wave elastography for the assessment of hepatic fibrosis in dogs with hepatic disease. J. Vet. Intern. Med. 2019;33:2067–2074. doi: 10.1111/jvim.15598.
  14. Favril S., Stock E., Broeckx B.J.G., Devriendt N., de Rooster H., Vanderperren K. Shear wave elastography of lymph nodes in dogs with head and neck cancer: A pilot study. Vet. Comp. Oncol. 2022;20:521–528. doi: 10.1111/vco.12803.
  15. Silva P., Uscategui R.A.R., Maronezi M.C., Gasser B., Pavan L., Gatto I.R.H., Almeida V.T., Vicente W.R.R., Feliciano M.A.R. Ultrasonography for lymph nodes metastasis identification in bitches with mammary neoplasms. Sci. Rep. 2018;8:17708. doi: 10.1038/s41598-018-34806-9.
  16. Azizi G., Keller J.M., Mayo M.L., Piper K., Puett D., Earp K.M., Malchoff C.D. Shear Wave Elastography and Cervical Lymph Nodes: Predicting Malignancy. Ultrasound Med. Biol. 2016;42:1273–1281. doi: 10.1016/j.ultrasmedbio.2016.01.012.
  17. Chen B.B., Li J., Xiao W.W., Zhao C., Lu T.X., Han F. The value of shear wave elastography in predicting undiagnosed small cervical lymph node metastasis in nasopharyngeal carcinoma: A preliminary study. Eur. J. Radiol. 2018;103:19–24. doi: 10.1016/j.ejrad.2018.03.006.
  18. Seiler G.S., Griffith E. Comparisons between elastographic stiffness scores for benign versus malignant lymph nodes in dogs and cats. Vet. Radiol. Ultrasound. 2018;59:79–88. doi: 10.1111/vru.12557.
  19. Choi M., Yoon J., Choi M. Semi-quantitative strain elastography may facilitate pre-surgical prediction of mandibular lymph nodes malignancy in dogs. J. Vet. Sci. 2019;20:e62. doi: 10.4142/jvs.2019.20.e62.
  20. Choi M., Yoon J., Choi M. Contrast-enhanced ultrasound sonography combined with strain elastography to evaluate mandibular lymph nodes in clinically healthy dogs and those with head and neck tumors. Vet. J. 2020;257:105447. doi: 10.1016/j.tvjl.2020.105447.
  21. Belotta A.F., Gomes M.C., Rocha N.S., Melchert A., Giuffrida R., Silva J.P., Mamprim M.J. Sonography and sonoelastography in the detection of malignancy in superficial lymph nodes of dogs. J. Vet. Intern. Med. 2019;33:1403–1413. doi: 10.1111/jvim.15469.
  22. Febo E., Del Signore F., Bernabo N., Paolini A., Simeoni F., De Bonis A., Rosto M., Canal S., Vignoli M. Ultrasonography and Sonoelastography Characteristics of Benign vs. Malignant Mesenteric Lymph Nodes in Cats: An Update. Animals. 2023;13:2664. doi: 10.3390/ani13162664.
  23. Feliciano M.A.R., Uscategui R.A.R., Maronezi M.C., Simões A.P.R., Silva P., Gasser B., Pavan L., Carvalho C.F., Canola J.C., Vicente W.R.R. Ultrasonography methods for predicting malignancy in canine mammary tumors. PLoS ONE. 2017;12:e0178143. doi: 10.1371/journal.pone.0178143.
  24. Glinska-Suchocka K., Jankowski M., Kubiak K., Spuzak J., Dzimira S., Nicpon J. Application of shear wave elastography in the diagnosis of mammary gland neoplasm in dogs. Pol. J. Vet. Sci. 2013;16:477–482. doi: 10.2478/pjvs-2013-0066.
  25. Feliciano M.A.R., Maronezi M.C., Brito M.B.S., Simões A.P.R., Maciel G.S., Castanheira T.L.L., Garrudo E., Uscategui R.R., Miceli N.G., Vicente W.R.R. Doppler and Elastography as complementary diagnostic methods for mammary neoplasms in female cats. Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. 2015;67:935–939. doi: 10.1590/1678-4162-8114.
  26. Collivignarelli F., Tamburro R., Aste G., Falerrno I., Del Signore F., Simeoni F., Patsikas M., Gianfelici J., Terragni R., Attorri V., et al. Lymphatic drainage mapping with indirect lymphography for canine mammary tumors. Animals. 2021;11:1115. doi: 10.3390/ani11041115.
  27. Holen I., Speirs V., Morrissey B., Blyth K. In vivo models in breast cancer research: Progress, challenges and future directions. Dis. Models Mech. 2017;10:359–371. doi: 10.1242/dmm.028274.
  28. Liptak J.M., Boston S.E. Nonselective lymph node dissection and sentinel lymph node mapping and biopsy. Vet. Clin. Anim. 2019;49:793–807. doi: 10.1016/j.cvsm.2019.04.003.
  29. Grimes J.A., Secrest S.A., Wallace M.L., Laver T., Schmiedt C.W. Use of indirect computed tomography lymphangiography to determine metastatic status of sentinel lymph nodes in dogs with a pre-operative diagnosis of melanoma or mast cell tumour. Vet. Comp. Oncol. 2020;18:818–824. doi: 10.1111/vco.12592
  30. Alvarez-Sanchez A., Townsend K.L., Newsom L., Milovancev M., Gorman E., Russeell D.S. Comparison of indirect computed tomographic lymphography and near-infrared fluorescence sentinel lymph node mapping for integumentary canine mast cell tumors. Vet. Surg. 2023;52:416–427. doi: 10.1111/vsu.13929.
  31. Lapsley J., Hayes G.M., Janvier V., Newman A.W., Peters-Kenneddy J., Balkman C., Sumner J.P., Johnson P. Influence of locoregional lymph node aspiration cytology vs sentinel lymph node mapping and biopsy on disease stage assignment in dogs with integumentary mast cell tumors. Vet. Surg. 2021;50:133–141. doi: 10.1111/vsu.13537.
  32. Haas S., Linden D., Cole R., Smith A., Schleis S., Matz B. Indirect lymphography for sentinel lymph node detection in dogs with mast cell tumors. Can. Vet. J. 2023;64:142–148.
  33. De Bonis A., Collivignarelli F., Paolini A., Falerno I., Rinaldi V., Tamburro R., Bianchi A., Terragni R., Gianfelici J., Frescura P., et al. Sentinel lymph node mapping with indirect lymphangiography for canine mast cell tumour. Vet. Sci. 2022;9:484. doi: 10.3390/vetsci9090484.
  34. Yu R., Matthews B.J., Beavis A.L. The Role of sentinel lymph node mapping in high-grade endometrial cancer. Curr. Treat. Options Oncol. 2022;23:1339–1352. doi: 10.1007/s11864-022-00999-5.
  35. Sherwood J.M., Haynes A.M., Klocke E., Higginbotham M.L., Thomson E.M., Weng H.Y., Millard H.A.T. Occurrence and clinicopathologic features of splenic neoplasia based on body weight: 325 dogs (2003–2013) J. Am. Anim. Hosp. Assoc. 2016;52:220–226. doi: 10.5326/JAAHA-MS-6346.
  36. Maronezi M.C., Carneiro R.K., da Cruz I.C.K., de Oliveira A.P.L., De Nardi A.B., Pavan L., Del’Aguila-Silva P., Uscategui R.A.R., Feliciano M.A.R. Accuracy of B-mode ultrasound and ARFI elastography in predicting malignancy of canine splenic lesions. Sci. Rep. 2022;12:4252. doi: 10.1038/s41598-022-08317-7.
  37. Barella G., Lodi M., Faverzani S. Role of strain elastography in differentiating malignant hypoechoic splenic lesions in dogs: Preliminary results. Bulg. J. Vet. Med. 2017;20:255–263. doi: 10.15547/bjvm.1025.
  38. Cruz I.C.K., Carneiro R.K., de Nardi A.B., Uscategui R.A.R., Bortoluzzi E.M., Feliciano M.A.R. Malignancy prediction of cutaneous and subcutaneous neoplasms in canines using B-mode ultrasonography, Doppler, and ARFI elastography. BMC Vet. Res. 2022;18:10. doi: 10.1186/s12917-021-03118-y.
  39. Brizzi G., Crepaldi P., Roccabianca P., Morabito S., Zini E., Auriemma E., Zanna G. Strain elastography for the assessment of skin nodules in dogs. Vet. Dermatol. 2021;32:272-e75. doi: 10.1111/vde.12954.
  40. Longo M., Bavcar S., Handel I., Smith S., Liuti T. Real-time elastosonography of lipomatous vs. malignant subcutaneous neoplasms in dogs: Preliminary results. Vet. Radiol. Ultrasound. 2018;59:198–202. doi: 10.1111/vru.12588.
  41. Huaijantug S., Yatmark P., Phophug P., Worapakdee M., Phutrakul A., Julapanthong P., Chuaychoo K. Quantitative ultrasound elastography and serum ferritin level in dogs with liver tumors. J. Adv. Vet. Anim. Res. 2020;7:575–584. doi: 10.5455/javar.2020.g455.
  42. Brito M.B.S., Feliciano M.A.R., Coutinho L.N., Simões A.P.R., Maronezi M.C., Garcia P.H.S., Uscategui R.R., de Almeida V.T., Crivelaro R.M., Vicente W.R.R. ARFI Elastography of healthy adult felines testes. Acta Sci. Vet. 2015;43:1303–1307.
  43. Feliciano M.A.R., Maronezi M.C., Simões A.P.R., Maciel G.S., Pavan L., Gasser B., Silva P., Uscategui R.R., Carvalho C.F., Canola J.C., et al. Acoustic radiation force impulse (ARFI) elastography of testicular disorders in dogs: Preliminary results. Arq. Bras. Med. Veterinária Zootec. 2016;68:283–291. doi: 10.1590/1678-4162-8284.
  44. Patton H.M., Johnson B.F., Smorodinsky E., Sirlin C.B. Zakim and Boyer’s Hepatology. Elsevier; Amsterdam, The Netherlands: 2012. Imaging and Noninvasive Diagnosis of Liver Disease: Computerized Tomography, Ultrasound, Magnetic Resonance Imaging, and Emerging Techniques; pp. 216–254.
  45. Volta A., Manfredi S., Vignoli M., Russo M., England G.C., Rossi F., Bigliardi E., Di Ianni F., Parmigiani E., Bresciani C., et al. Use of contrast-enhanced ultrasonography in chronic pathologic canine testes. Reprod. Domest. Anim. 2014;49:202–209. doi: 10.1111/rda.12250.
  46. Quartuccio M., Mangano C., Macri F., Rizzo M., Di Pietro S., Pugliese M., Mazzullo G., Cristarella S., De Majo M. Contrast-enhanced ultrasound evaluation of testicular interstitial cell tumors in conscious non-sedated dogs. Vet. Med. 2018;63:125–130. doi: 10.17221/101/2017-VETMED.
  47. Hillaert A., Stock E., Duchateau L., de Rooster H., Devriendt N., Vanderperren K. B-Mode and Contrast-Enhanced Ultrasonography Aspects of Benign and Malignant Superficial Neoplasms in Dogs: A Preliminary Study. Animals. 2022;12:2765. doi: 10.3390/ani12202765.
  48. Orlandi R., Vallesi E., Boiti C., Polisca A., Bargellini P., Troisi A. Characterization of Testicular Tumor Lesions in Dogs by Different Ultrasound Techniques. Animals. 2022;12:210. doi: 10.3390/ani12020210.
  49. Sinagra L., Orlandi R., Caspanello T., Troisi A., Iannelli N.M., Vallesi E., Pettina G., Bargellini P., de Majo M., Boiti C., et al. Contrast-Enhanced Ultrasonography (CEUS) in Imaging of the Reproductive System in Dogs: A Literature Review. Animals. 2023;13:1615. doi: 10.3390/ani13101615.
  50. Vanderperren K., Saunders J.H., Van der Vekens E., Wydooghe E., de Rooster H., Duchateau L., Stock E. B-mode and contrast-enhanced ultrasonography of the mammary gland during the estrous cycle of dogs. Anim. Reprod. Sci. 2018;199:15–23. doi: 10.1016/j.anireprosci.2018.08.036.
  51. Choi S.Y., Jeong W.C., Lee Y.W., Choi H.J. Contrast enhanced ultrasonography of kidney in conscious and anesthetized beagle dogs. J. Vet. Med. Sci. 2016;78:239–244. doi: 10.1292/jvms.15-0199.
  52. Russo M., Vignoli M., England G.C.W. B-mode and contrast enhanced ultrasonographic findings in canine prostatic disorders. Reprod. Domest. Anim. 2012;47:238–242. doi: 10.1111/rda.12059.
  53. Vignoli M., Russo M., Catone G., Rossi F., Attanasi G., Terragni R., Saunders J., England G. Assessment of vascular perfusion kinetics using contrast-enhanced ultrasound for the diagnosis of prostate disease in dogs. Reprod. Domest. Anim. 2011;46:209–213. doi: 10.1111/j.1439-0531.2010.01629.x.
  54. Feliciano M.A.R., Ramirez R.A.U., Maronezi M.C., Maciel G.S., Avante M.L., Senhorello I.L.S., Mucédola T., GAsser B., Carvalho C.F., Vicente W.R.R. Accuracy of four ultrasonography techniques in predicting histopathological classification of canine mammary carcinomas. Vet. Radiol. Ultrasound. 2018;59:444–452. doi: 10.1111/vru.12606.
  55. Prakash A., Tan G.J.S., Wansaicheong G.K.L. Contrast enhanced ultrasound of kidneys. Pictorial essay. Med. Ultrason. 2011;13:150–156.
  56. Haers H., Vignoli M., Paes G., Rossi F., Taeymans O., Daminet S., Saunders J.H. Contrast harmonic ultrasonographic appearance of focal space-occupying renal lesions. Vet. Radiol. Ultrasound. 2010;51:516–522. doi: 10.1111/j.1740-8261.2010.01690.x.
  57. Spediacci C., Manfredi M., Sala G., Liuti T., Israeliantz N., Zani D.D., Di Giancamillo M., Longo M. Fall time may be a reliable discriminator between neoplastic and non-neoplastic urinary bladder lesions in dogs undergoing contrast-enhanced ultrasound: A pilot study. Vet. Radiol. Ultrasound. 2022;63:609–619. doi: 10.1111/vru.13105.
  58. Macrì F., Di Pietro S., Mangano C., Pugliese M., Mazzullo G., Iannelli N.M., Angileri V., Morabito S., De Majo M. Quantitative evaluation of canine urinary bladder transitional cell carcinoma using contrast-enhanced ultrasonography. BMC Vet. Res. 2018;14:84. doi: 10.1186/s12917-018-1384-5.
  59. Salwei R.M., O’Brien R.T., Matheson J.S. Characterization of lymphomatous lymph nodes in dogs using contrast harmonic and Power Doppler ultrasound. Vet. Radiol. Ultrasound. 2005;46:411–416. doi: 10.1111/j.1740-8261.2005.00075.x.
  60. Rossi F., Leone V.F., Vignoli M., Laddaga E., Terragni R. Use of contrast-enhanced ultrasound for characterization of focal splenic lesions. Vet. Radiol. Ultrasound. 2008;49:154–164. doi: 10.1111/j.1740-8261.2008.00343.x.
  61. Taeymans O., Penninck D. Contrast enhanced sonographic assessment of feeding vessels as a discriminator between malignant vs. benign focal splenic lesions. Vet. Radiol. Ultrasound. 2011;52:457–461. doi: 10.1111/j.1740-8261.2011.01815.x.
  62. Simeoni F., Del Signore F., Aste G., Bargellini P., Rubini G., Terragni R., Tamburro R., Falerno I., de Pasquale F., Russo M., et al. B-Mode and Contrast Enhanced Ultrasonography Features of Gastric Inflammatory and Neoplastic Diseases in Dogs. Animals. 2021;11:670. doi: 10.3390/ani11030670.
  63. Seiler G., Maï W. The Stomach. In: O’Brien R., Barr F., editors. Bsava Manual of Canine and Feline Abdominal Imaging. British Small Animal Veterinary Association; Gloucester, UK: 2009. pp. 87–109.
  64. Simeoni F., Del Signore F., Terragni R., Tamburro R., Aste G., Vignoli M. Diagnostic imaging of Gastrointestinal Tumors in Dogs and Cats: A Review. Am. J. Anim. Vet. Sci. 2020;15:89–101. doi: 10.3844/ajavsp.2020.89.101.
  65. Nisa K., Lim S.Y., Shinohara M., Osuga T., Yokoyama N., Tamura M., Nagata N., Sasaoka K., Dermlim A., Leela-Arporn R., et al. Evaluation of duodenal perfusion by contrast-enhanced ultrasonography in dogs with chronic inflammatory enteropathy and intestinal lymphoma. J. Vet. Intern. Med. 2019;33:559–568. doi: 10.1111/jvim.15432.
  66. Simeoni F., Terragni R., Rubini G., Tamburro R., Del Signore F., Falerno I., Aste G., Russo M., Mastromatteo G., Vignoli M. B-Mode and Contrast Enhanced Ultrasonography Features of Gastric Inflammatory and Neoplastic Diseases in Cats. Animals. 2020;10:1444. doi: 10.3390/ani10081444.
  67. Banzato T., Rubini G., Orlandi R., Bargellini P., Bonsembiante F., Zotti A. Contrast-enhanced ultrasound features of hepatocellular carcinoma in dogs. Vet. Rec. 2020;186:187. doi: 10.1136/vr.105282.
  68. Chammas M.C., Bordini A.L. Contrast-enhanced ultrasonography for the evaluation of malignant focal liver lesions. Ultrasonography. 2022;41:4–24. doi: 10.14366/usg.21001.
  69. Burti S., Zotti A., Rubini G., Orlandi R., Bargellini P., Bonsembiante F., Banzato T. Contrast-enhanced ultrasound features of malignant focal hepatic masses in dogs. Sci. Rep. 2020;10:6076. doi: 10.1038/s41598-020-63220-3.
  70. Cantisani V., Grazhdani H., Fioravanti C., Rosignuolo M., Calliada F., Messineo D., Bernieri M.G., Redler A., Catalano C., D’Ambrosio F. Liver metastases: Contrast-enhanced ultrasound compared with computed tomography and magnetic resonance. World J. Gastroenterol. 2014;20:9998–10007. doi: 10.3748/wjg.v20.i29.9998.
  71. Banzato T., Burti S., Rubini G., Orlandi R., Bargellini P., Bonsembiante F., Zotti A. Contrast-enhanced ultrasonography features of hepatobiliary neoplasms in cats. Vet. Rec. 2020;186:320. doi: 10.1136/vr.105453.
  72. Webster N., Holloway A. Use of contrast ultrasonography in the diagnosis of metastatic feline visceral hemangiosarcoma. J. Feline Med. Surg. 2008;10:388–394. doi: 10.1016/j.jfms.2008.01.002.
  73. O’Brien R.T., Iani M., Matheson J., Delaney F., Young K. Contrast harmonic ultrasound of spontaneous liver nodules in 32 dogs. Vet. Radiol. Ultrasound. 2004;45:547–553. doi: 10.1111/j.1740-8261.2004.04094.x.
  74. Nakamura K., Takagi S., Sasaki N., Kumara W.R.B., Murakami M., Ohta H., Yamasaki M., Takiguchi M. Contrast-enhanced ultrasonography for characterization of canine focal liver lesions. Vet. Radiol. Ultrasound. 2010;51:79–85. doi: 10.1111/j.1740-8261.2009.01627.x.
  75. Pey P., Rossi F., Vignoli M., Duchateau L., Marescaux L., Saunders J.H. Use of contrast-enhanced ultrasonography to characterize adrenal gland tumors in dogs. Am. J. Vet. Res. 2014;75:886–892. doi: 10.2460/ajvr.75.10.886.
  76. Nagumo T., Ishigaki K., Yoshida O., Iizuka K., Tamura K., Sakurai N., Terai K., Seki M., Edamura K., Asano K. Utility of contrast-enhanced ultrasound in differential diagnosis of adrenal tumors in dogs. J. Vet. Med. Sci. 2020;82:1594–1601. doi: 10.1292/jvms.20-0427.
  77. Bargellini P., Orlandi R., Dentini A., Paloni C., Rubioni G., Fonti P., Diana A., Peterson M.E., Boiti C. Use of contrast-enhanced ultrasound in the diagnosis of adrenal tumors in dogs. J. Am. Anim. Hosp. Assoc. 2016;52:132–143. doi: 10.5326/JAAHA-MS-6363.
  78. Burti S., Zotti A., Rubini G., Orlandi R., Bargellini P., Bonsembiante F., Contiero B., Bendazzoli M., Banzato T. Contrast-enhanced ultrasound features of adrenal lesions in dogs. Vet. Rec. 2023;193:e2949. doi: 10.1002/vetr.2949.
  79. Burti S., Zotti A., Rubini G., Orlandi R., Bargellini P., Bonsembiante F., Contiero B., Banzato T. Contrast-enhanced ultrasound features of focal pancreatic lesions in dogs. Vet. Rec. 2022;191:e2080. doi: 10.1002/vetr.2080.
  80. Vanderperren K., Haers H., Van der Vekens E., Stock E., Paepe D., Daminet S., Saunders J.H. Description of the use of contrast-enhanced ultrasonography in four dogs with pancreatic tumors. J. Small Anim. Pract. 2014;55:164–169. doi: 10.1111/jsap.12153.
  81. Nakamura K., Lim S.Y., Ochiai K., Yamasaki M., Ohta H., Morishita K., Takagi S., Takiguchi M. Contrast-enhanced ultrasonographic findings in three dogs with pancreatic insulinoma. Vet. Radiol. Ultrasound. 2015;56:55–62. doi: 10.1111/vru.12177.
  82. Cervone M., Harel M., Segard-Weisse E., Krafft E. Use of contrast-enhanced ultrasonography for the detection of a feline insulinoma. J. Feline Med. Surg. Open Rep. 2019;5:2055116919876140. doi: 10.1177/2055116919876140.
  83. Burti S., Zotti A., Rubini G., Orlandi R., Bargellini P., Bonsembiante F., Contiero B., Marcuzzi M., Banzato T. Contrast-enhanced ultrasound features of focal pancreatic lesions in cats. Front. Vet. Sci. 2022;28:986948. doi: 10.3389/fvets.2022.986948.